Aptera, in der Vergangenheit auch als Aptara bekannt, liegt auf dem Hügel Paliokastro, der die Südostseite der Bucht von Souda beherrscht. Der früheste Hinweis auf Aptera ist das Toponym a-pa-ta-wa, das uns aus den mykenischen Linear-B-Tafeln von Knossos (14.-13. Jh. v. Chr.) bekannt ist. Der ursprüngliche Ort könnte weiter südlich gelegen haben, auf einem niedrigen Hügel in der Gegend von Azoires Stylou in Apokoronas, wo prähistorische Überreste entdeckt worden sind. Im dorischen Dialekt findet sich der Name Aptara auf Münzen, während in hellenistischer Zeit (4.-1. Jh. v. Chr.) auch die Schreibweise Aptera in Inschriften und auch in Quellen außerhalb Kretas zu finden ist.

Zahlreiche historische Historiker und Geographen der Antike erwähnen die Stadt (Scylax, Stadiasmus Maris Magni, Strabo, Plinius, Dionysius Calliphontis, Ptolemäus, Stephanus von Byzanz). Pausanias berichtet, dass apteraische Bogenschützen im Zweiten Messenischen Krieg (668 v. Chr.) an der Seite der Lakedaemonier kämpften. Weitere Informationen sind aus der spätklassischen und hellenistischen Zeit überliefert, als die Tempel der Stadt organisiert wurden, die Stadt ihre eigenen Münzen prägte, der zentrale Kern mit einer 3.480 m langen Befestigungsmauer versehen wurde (4. Jh. v. Chr.) und das Theater gebaut wurde. Zwischen dem 3. und dem 2. Jahrhundert v. Chr. entwickelte Aptera Beziehungen zu den großen hellenistischen Zentren.

Die Stadt war berühmt für ihre geschickten Bogenschützen, die oft als Söldner kämpften. Im Jahr 273 v. Chr. verteidigte Oryssos von Aptera Sparta und tötete Ptolemäus, den Sohn von König Pyrrhus von Epirus. Während des Chremonidischen Krieges (266-263 v. Chr.) stellten sich die Apteraer auf die Seite der Athener, Lakedaemonier und Ptolemäer gegen die Makedonier. Während des großen Krieges von Kreta, nach der Zerstörung des dorischen Lyktos durch Knossos und Gortyn, wurde Aptera von den Polyrrhenern belagert, die von den Makedoniern Philipps V. und den Achäern unterstützt wurden, und war gezwungen, das Bündnis mit Knossos zu beenden.

Im 2. Jh. v. Chr. reagierte Aptera auf den zunehmenden Druck des mächtigen Nachbarlandes Kydonia mit einer dynamischen Außenpolitik, indem es zwischenstaatliche Bündnisse und politische Kontakte innerhalb und außerhalb der Insel suchte (Verträge mit Eleutherna und Hierapytna). Im Jahr 183 v. Chr. gehörte sie zu den 31 kretischen Städten, die einen Vertrag mit Eumenes II. von Pergamon schlossen. Eine Fülle von heute verlorenen Inschriften (proxeny, alliance, asylia) aus der „Wand der Inschriften“ bezeugen die Beziehungen der Stadt zu den großen hellenistischen Königreichen der Ptolemäer von Ägypten, der Attaliden von Pergamon, der Bithynier und anderer Mächte wie den Achäern, den Ätoliern und den Städten Kleinasiens.

Aptera pflegte schon früh enge Beziehungen zu Rom und unterwarf sich 67 v. Chr. den Römern, ohne zerstört zu werden. In der Folgezeit (69 v. Chr. – 365 n. Chr.) blühte die Stadt erneut auf, vor allem im 1. und 2. Jahrhundert n. Chr., wie die großen öffentlichen Gebäude (Bäder, Zisternen, Tempel) zeigen, die noch heute erhalten sind. Ab dem 3. Jahrhundert begann der Niedergang der Stadt, bevor sie durch das verheerende Erdbeben von 365 n. Chr. zerstört wurde.

Im Synecdemus des Hierokles, einem Städteverzeichnis aus der Regierungszeit Justinians, das wahrscheinlich vor 535 n. Chr. verfasst wurde, wird ein Bischof von Aptera erwähnt, aber die bisherigen Ausgrabungsfunde lassen vermuten, dass es sich nur um eine kleine Stadt handelte. Dennoch war sie bis zum 7. Jahrhundert n. Chr. bewohnt, als ein schweres Erdbeben und Überfälle durch arabische Korsaren zur endgültigen Zerstörung und Aufgabe der Stadt führten.

Im 12. Jh. n. Chr. trat Alexius III. Comnenus das Land an das Kloster des Heiligen Johannes der Theologe (Johannes der Göttliche) von Patmos ab, um dessen Einkünfte zu nutzen. Das Hauptgebäude des Klosters, das heute noch im Zentrum der archäologischen Stätte steht, wurde jedoch erst später, in der venezianischen Zeit (2. Hälfte des 16. oder Anfang des 17. Jh.), errichtet, während die kleineren Nebengebäude aus noch späterer Zeit stammen.

Nordöstlich des Klosters, innerhalb der Festungsmauer, errichteten die Osmanen eine Festung, die „Aptera Koule“ oder „Subashi Festung“, wahrscheinlich im Jahr 1868, als Teil eines umfassenderen Programms zum Wiederaufbau der Festungen auf Kreta, um die aufständischen Kretaner zu unterdrücken. Die hervorragend erhaltene Festung ist ein Musterbeispiel osmanischer Militärarchitektur und wurde vollständig aus Baumaterial der antiken Stadt Aptera errichtet.

Das Kloster wurde in den 1960er Jahren geschlossen, als der zentrale Teil der archäologischen Stätte an den griechischen Staat abgetreten und das restliche Gebiet innerhalb der Mauern in Parzellen aufgeteilt und den Bewohnern des Dorfes Megala Chorafia zugewiesen wurde. In den letzten Jahrzehnten hat das Kulturministerium ein umfangreiches Enteignungsprogramm für die antike Siedlung innerhalb der Mauern durchgeführt, um deren ungehinderten Schutz, Erforschung und Förderung zu gewährleisten.