Η Άπτερα, ή Άπταρα των ιστορικών χρόνων, εντοπίζεται στο ύψωμα «Παλιόκαστρο», που δεσπόζει στα ΝΑ του κόλπου της Σούδας. Η αρχαιότερη αναφορά στην Άπτερα, είναι το όνομα a-pa-ta-wa, γνωστό από τις μυκηναϊκές κνωσιακές πινακίδες σε γραμμική Β γραφή (14ος-13ος αι. π.Χ.). Η θέση πιθανώς εντοπίζεται νοτιότερα, σε χαμηλό λόφο στην περιοχή Αζοϊρέ Στύλου Αποκορώνου, όπου εντοπίζονται προϊστορικά κατάλοιπα. Η χρήση του ονόματος Άπταρα, στη δωρική διάλεκτο της Κρήτης απαντά στα νομίσματα, ενώ κατά την ελληνιστική περίοδο (4ος-1ος αι. π.Χ.), συναντούμε και τη γραφή Άπτερα σε επιγραφές, αλλά και σε αναφορές εκτός Κρήτης.

Αρκετοί αρχαίοι γεωγράφοι και ιστορικοί αναφέρονται στην πόλη (Σκύλαξ, Σταδιασμός της Μεγάλης Θαλάσσης, Στράβων, Πλίνιος, Διονύσιος Καλλιφώντος, Πτολεμαίος, Στέφανος ο Βυζάντιος). Ο Παυσανίας αναφέρει την παρουσία Απτεραίων τοξοτών στο πλευρό των Λακεδαιμονίων κατά τον Α΄ Μεσσηνιακό πόλεμο (668π.Χ.). Οι πληροφορίες πυκνώνουν κατά την υστεροκλασική και ελληνιστική περίοδο, οπότε οργανώνονται τα ιερά της, η πόλη κόβει δικό της νόμισμα, εφοδιάζεται ο κεντρικός οικισμός με ισχυρή, περιμετρική οχύρωση μήκους 3.480 μ. (4ος αι. π.Χ.), και κατασκευάζεται το θέατρο. Η πόλη μεταξύ 3ου και 2ου αι. π.Χ. αναπτύσσει σχέσεις με μεγάλα κέντρα της ελληνιστικής επικράτειας.

Η πόλη ήταν γνωστή για την ικανότητα των τοξοτών της, οι οποίοι συχνά πολεμούσαν ως μισθοφόροι. Το 273 π.Χ. ο απτεραίος Όρυσσος, υπερασπιζόμενος την Σπάρτη κατέβαλε τον Πτολεμαίο, γιο του Πύρρου, βασιλιά της Ηπείρου. Κατά τον Χρεμωνίδειο Πόλεμο (266-263 π.Χ.) οι Απτεραίοι συντάσσονται με τους Αθηναίους, τους Λακεδαιμόνιους και τους Πτολεμαίους εναντίων των Μακεδόνων. Κατά τον μεγάλο κρητικό πόλεμο, έπειτα από την καταστροφή της δωρικής Λύκτου από την Κνωσό και τη Γόρτυνα, η Άπτερα πολιορκείται από τους Πολυρρήνιους, με τη συνδρομή των Λαππαίων, των Μακεδόνων του Φιλίππου του Ε΄ και των Αχαιών και αποσπάται από την κνωσιακή συμμαχία. Τον 2ο αι. π.Χ., προσπαθώντας να ανταπεξέλθει στην αυξανόμενη πίεση της γειτονικής, ισχυρής Κυδωνίας, ασκεί δυναμική εξωτερική πολιτική, αναζητώντας διακρατικές συμμαχίες και πολιτικές επαφές εντός και εκτός Κρήτης (συνθήκες με Ελεύθερνα και Ιεράπυτνα). Το 183 π.Χ. περιλαμβάνεται στις 31 κρητικές πόλεις που υπέγραψαν συνθήκη με τον Ευμένη τον Β΄ της Περγάμου. Πλήθος επιγραφών (προξενικών, συμμαχιών, ασυλίας), σήμερα χαμένων, από τον ονομαζόμενο «τοίχο των επιγραφών», μαρτυρούν τις σχέσεις με τα μεγάλα ελληνιστικά βασίλεια των Πτολεμαίων της Αιγύπτου, των Ατταλιδών της Περγάμου, των Βιθυνών, αλλά και άλλων δυνάμεων, όπως οι Αχαιοί, οι Αιτωλοί και οι πόλεις της Μικράς Ασίας.

Η Άπτερα είχε από νωρίς στενή επαφή με τη Ρώμη και το 67 π.Χ. παραδόθηκε στους Ρωμαίους χωρίς να καταστραφεί. Την εποχή που ακολουθεί (69 π.Χ. - 365 μ.Χ.) η πόλη γνωρίζει νέα ακμή, ιδιαίτερα τον 1ο-2ο αι. μ.Χ., μάρτυρες της οποίας αποτελούν τα μεγάλα δημόσια κτήρια (λουτρά, δεξαμενές, ναοί) που σώζονται μέχρι σήμερα. Από τον 3ο αι. μ.Χ. η πόλη παρακμάζει και καταστρέφεται οριστικά από τον σεισμό του 365 μ.Χ.

Στον κατάλογο του Ιεροκλή, Συνέκδημος, ο οποίος συντάχθηκε επί Ιουστινιανού και μάλλον πριν το 535 μ.Χ., υπάρχει αναφορά επισκόπου Απτέρης, αλλά τα μέχρι τώρα ανασκαφικά ευρήματα από τον οικισμό δίνουν μία εικόνα ολιγάριθμου πληθυσμού. Η κατοίκηση συνεχίζεται παρ’ όλα αυτά έως τον 7ο αιώνα μ.Χ., όταν ένας ισχυρός σεισμός μαζί με επιδρομές Αράβων πειρατών οδηγούν στην καταστροφή και την ερήμωση της πόλης.

Το 12 αιώνα μ.Χ., επί Αλεξίου Γ΄ Κομνηνού, η μονή του Ιωάννη του Θεολόγου της Πάτμου, μετά από αίτημά της, έλαβε από τον αυτοκράτορα την ιδιοκτησία του χώρου, προκειμένου να εκμεταλλεύεται τα έσοδά του. Ωστόσο, το τέως μοναστηριακό μετόχι, που σώζεται σήμερα σε κεντρικό σημείο του αρχαιολογικού χώρου, έχει κατασκευαστεί αργότερα στην περίοδο της ενετοκρατίας (β΄ μισό 16ου ή αρχές 17ου αιώνα), ενώ τα μικρότερα προσκτίσματά του σε νεότερη περίοδο.

Στα ΒΑ της μονής, εσωτερικά της οχύρωσης, κτίστηκε από τους Τούρκους, πιθανώς το 1868, φρούριο γνωστό ως «Κούλες Απτέρων» ή «φρούριο Σούμπαση», το οποίο ήταν μέρος ενός ευρύτερου προγράμματος ανοικοδόμησης φρουρίων για την καταστολή των επαναστατικών κινήσεων των αγωνιζόμενων Κρητών. Διατηρείται σε καλή κατάσταση και συνιστά αντιπροσωπευτικό δείγμα φρουριακής αρχιτεκτονικής, κατασκευασμένο εξ ολοκλήρου με δομικό υλικό του αρχαίου οικισμού της Απτέρας.

Η λειτουργία της μονής έληξε τη δεκαετία του 1960, οπότε το κεντρικό τμήμα του αρχαιολογικού χώρου αποδόθηκε στο Ελληνικό Δημόσιο, ενώ όλη η υπόλοιπη εντός των τειχών περιοχή χωρίστηκε σε κληρομερίδια και παραχωρήθηκε στους κατοίκους του χωριού Μεγάλα Χωράφια. Τις τελευταίες δεκαετίες το Υπουργείο Πολιτισμού διενεργεί εκτεταμένο πρόγραμμα απαλλοτριώσεων προκειμένου να περιέλθει στην κατοχή του Δημοσίου ο εντός των τειχών αρχαίος οικισμός, ώστε να διασφαλιστεί η απρόσκοπτη προστασία του, η έρευνα και η ανάδειξή του.